文化庁国立新美術館設立準備室と独立行政法人国立美術館が主体となって東京大学生産技術研究所跡地に建設された美術館であり、2007年1月21日に開館しました。
国立の美術館としては国立国際美術館(1977年開館)以来となる30年ぶり、で5館目にあたります。
延床面積は日本最大で、これまで最大とされていた大塚国際美術館の約1.5倍に及ぶ展示面積を持ちます。
誕生の経緯は、従来は公募展のために東京都美術館を使用していましたが、日展ほかさまざまな美術団体(公募団体)のあいだで、作品出展数に比して展示できる面積の狭い東京都美術館に対する不満と、新たな展示スペースへの要望が高まった結果生まれたものだったとされています。